Благовещенский собор построен в 1484–1489 годах при Иване III псковскими мастерами Кривцовым и Мышкиным. Это домовая церковь московских государей.
Старый собор был расписан Андреем Рублёвым и Феофаном Греком, что подчёркивает его значение для истории русской живописи. Собор служил местом семейных богослужений правящей династии, соединяя государственную и религиозную сферу.